Minął rok odkąd Dean zniknął w czeluściach czyśćca. Sam prowadzi spokojne życie z dala od kłopotów i pracy łowcy. Wszystko zmienia się z dnia na dzień, gdy bracia ponownie się spotykają. Dean jest bardzo tajemniczy i unika rozmów o czyśćcu, jednak podczas sprawdzania wiadomości na telefonie odsłuchuje wołanie o pomoc Kevina, proroka umiejącego odczytywać słowo boże. Winchesterowie wyruszają na jego poszukiwania.

Sam i Dean, do pary z prorokiem Kevinem, wyruszają sprawdzić czy z mamą Kevina wszystko w porządku po tym jak Crowley skręcił kark jego dziewczynie. Pani Tran decyduje się pomóc synowi w walce z demonami. Całą grupą udają się w miejsce, gdzie Kevin ukrył "słowo boże" z instrukcjami jak zamknąć wrota piekieł na zawsze. Jak się okazuje zostało ono skradzione. Podczas poszukiwań Winchesterowie zostają zaproszeni na licytację mistycznych przedmiotów, gdzie będą mogli kupić poszukiwany przez nich relikt.

Nie mogąc wpaść na trop proroka Kevina, Sam i Dean, podejmują się rutynowego zadania. Ktoś w bezlitosny sposób pozbawia swoje ofiary serca, dosłownie wyrywając je z klatki piersiowej. Takie same zdarzenia mają miejsce w różnych miejscach kraju więc wydaje się niemożliwe żeby sprawcą była ta sama osoba. Wstępne śledztwo doprowadza Winchesterów do zmarłego legendarnego sportowca.

Sam i Dean oglądają film dokumentalny odnaleziony w miejscu ostatniego śledztwa. Obserwują relację trójki przyjaciół, reżyserów-amatorów, którzy wplątują się w lokalne śledztwo dotyczące morderstwa studenta. Na ich nieszczęście zabójcą okazuje się wilkołak, który atakuje również jednego z nich zmieniając go w podobnego sobie. Historia nabiera tempa w momencie gdy drugi z przyjaciół zaczyna być zazdrosny o nowe atuty kolegi i również chce skosztować nowego życia.

Dean zostaje poproszony o pomoc przez swojego kolegę, wampira Benny'ego, z pomocą którego udało mu się uciec z czyśćca. Sam, nie wiedząc nic o jego istnieniu, niechętnie puszcza brata w samotną podróż. Dean wraz z Bennym udają się do wampirzego gniazda, siedziby stwórcy Benny'ego, który wcześniej pozbawił go życia skazując na czyściec. Na miejscu wampirowi wracają wspomnienia o utraconym życiu.

Zmierzając na miejsce zbrodni w pewnym miasteczku, gdzie żona brutalnie zabiła swojego męża, Sam i Dean, napotykają na Gartha, pełniącego ku ich zdziwieniu funkcję Bobby'ego, czyli doradcy łowców. Wspólnie podejmują się zleceniu odnalezienia sprawcy zabójstwa. Wszelkie tropy prowadzą do lokalnego grobu nieznanego żołnierza, który niedawno został zdewastowany. Jak się okazuje widmo żołnierza przejmuje ciała swoich ofiar i atakuje tych, którzy żywią do kogoś jakąś urazę.

Prorok Kevin zostaje uprowadzony przez Crowleya ze swojej kryjówki, gdzie wraz z matką planował zdobyć materiały do stworzenia borni unicestwiającej demony. W tym samym czasie do Sama i Deana powraca anioł Castiel, który jakimś sposobem wydostał się z czyśćca. Wspólnymi siłami podejmują próbę odbicia torturowanego proroka, by Crowley nie wykorzystał go do swoich niecnych celów.

Anioł Castiel oznajmia Samowi i Deanowi, że chce, tak jak oni, zostać łowcą. Winchesterowie nie odnoszą się zbyt entuzjastycznie do tego pomysłu jednak dają mu szansę i podejmują się sprawy, którą zainteresował się Cass, czyli śmierci mężczyzny, któremu serce dosłownie wyrwało się z piersi. Łowcy odkrywają, że w miasteczku, gdzie doszło do tragedii dochodzi do dziwnych zdarzeń jakby rodem wyjętych z kreskówek...

Sam dostaje informacje od dawnego kolegi, że ten podejrzewa o morderstwo Benny'ego, wampira, z którym Dean zaprzyjaźnił się będąc w czyśćcu. Dean nie wierząc w winę przyjaciela postanawia zbadać sprawę i prosi brata, aby nie wyciągał pochopnych wniosków. Mimo próśb i wyjaśnień każdy z braci podejmuje inną decyzję jak poradzić sobie z problemem. W tym samym czasie Sama męczą wspomnienia o jego ukochanej, Amelii.

Sam i Dean stają przed poważnymi decyzjami, które mają wpłynąć na ich dalsze relacje i pracę. W przypadku Sama sprawa dotyczy spraw sercowych z jego ukochaną Amelią, z którą niedawno się spotkał, u Deana z kolei problem dotyczy jego przyjaźni z Bennym, wampirem, z którym uciekł z czyśćca. W międzyczasie Castiel prosi braci o pomoc w odszukaniu i odbiciu z rąk Crowley'a anioła Samandriela.

Sam i Dean badają sprawę śmierci jednego z uczestników gry, w której bohaterowie wcielają się w różne postacie i odgrywają ich role. Winchesterowie doszukują się w morderstwie zjawisk nadprzyrodzonych, jednak nie mogą wpaść na żaden trop. Postanawiają odwiedzić miejsce akcji gry i przepytać jej uczestników, co doprowadza ich do starej znajomej - Charlie, która pomagała im w walce z lewiatanami.

Henry Winchester, dziadek Sama i Deana, przemieszcza się w czasie, aby uciec przed ścigającym go demonem chcącym odebrać mu tajemnicze pudełko. Omyłkowo wybiera się za daleko w przyszłość trafiając do roku 2013, gdzie zamiast z własnym synem spotyka się z wnukami. Henry decyduje się opowiedzieć im o ich prawdziwym przeznaczeniu.

Sam i Dean odnajdują tajną kryjówkę Ludzi słowa, do zastępów których należeli ich przodkowie. Na miejscu natrafiają na kolejną sprawę mogącą zbliżyć ich do poznania prawdy o swoim przeznaczeniu. Wszelkie tropy naprowadzają ich do nazistów-nekromantów oraz olbrzymiego golema będącego na usługach tajemniczego mężczyzny.

Po wielu miesiącach poświęconych na odczytanie "słowa bożego", Kevin Tran odnosi sukces. Udaje mu się zdobyć informacje w jaki sposób można definitywnie zamknąć bramy piekieł. Aby tego dokonać trzeba przejść trzy bardzo trudne próby. Sam i Dean podejmują się tego zadania bez mrugnięcia okiem. Pierwszym zadaniem jest zabicie piekielnego ogara i wykąpanie się w jego krwi. W celu odnalezienia bestii Winchesterowie muszą udać się do osób, które 10 lat wcześniej zawarły pakt z demonem i po których dusze lada moment zjawi się wysłannik z piekła...

Sam i Dean otrzymują wiadomość od swojego znajomego pracującego w policji, że ten potrzebuje ich pomocy. Po dotarciu na miejsce okazuje się, że ich kolega zatracił się w czarnoksięstwie, które pomaga mu w wykonywaniu codziennych obowiązków jako stróż prawa. Ma on obawy czy przypadkiem coś nie wyszło spod jego kontroli, gdyż odnosi wrażenie, że sam zaczął zabijać ludzi, z tą różnicą, że robi to we śnie...

Winchesterowie badają sprawę niewyjaśnionego zmartwychwstania pewnego mężczyzny. Zadanie jest o tyle utrudnione, że żadna z metod walki z siłami nadprzyrodzonymi zdaje się nie skutkować. Co gorsza, dla owego mężczyzny jest to jeszcze bardziej męczące, gdyż jak się okazuje, codziennie umiera, po czym na nowo się odradza...

Śledząc tajemnicze zgony charakteryzujące się pozostawionymi wypalonymi oczodołami, Sam i Dean wpadają na trop demonów. Niespodziewanie na ich drodze pojawia się anioł Castiel, działający na zlecenie Naomi, planującej zabić Winchesterów. Podczas rozwiązywania sprawy na drodze staną im jeszcze Meg oraz Crowley. Wszyscy mają jeden cel - odnaleźć mistyczną tabliczkę z wyrytymi wskazówkami jak pokonać żołnierzy nieba.

Badając sprawę zabójstw wyglądających na robotę wampirów, Winchesterowie trafiają na swojej drodze na młodą Krissy Chambers, z którą mieli wcześniej styczność ratując ją z opresji. Teraz Krissy wraz z przyjaciółmi, pod okiem nauczyciela-łowcy, ścigają zabójców swoich rodzin. Dla Sama i Deana cała sytuacja wydaje się nieprawdopodobna i postanawiają przekonać "nowe pokolenie łowców", że to zła droga...

Kiedy Kevin Tran odczytuje z tabliczki na czym polega druga próba, aby ostatecznie zamknąć wrota piekieł, Winchesterowie nie wahają się ani chwili żeby ją wykonać. Zadanie polega na wydostaniu z piekła niewinnej duszy i zabraniu jej do nieba. Zanim Sam zdecyduje się na podróż w pojedynkę, a Dean będzie musiał poprosić o przysługę wampira Benny'ego, bracia będą musieli odnaleźć kogoś kto niepostrzeżenie zabierze ich do piekła, wcześniej ich nie zabijając...

Podczas gdy Sam zbiera siły po przejściu drugiej próby prowadzącej do zamknięcia bram piekieł, Winchesterowie ponownie spotykają na swojej drodze Charlie, która pomogła im m.in. w walce z lewiatanami. Dean prosi brata, by ten nie opuszczał kryjówki twierdząc, że nie jest gotowy na kolejne polowanie, a sam, z pomocą Charlie, rozpoczyna dochodzenie w sprawie śmierci osób, których wnętrzności zostały dosłownie rozpuszczone...

Sam i Dean otrzymują wiadomość od proroka Kevina, że prawdopodobnie jest martwy, skoro się z nimi nie skontaktował. Aby móc dokończyć zadanie z kamiennej tablicy Winchesterowie muszą odnaleźć anioła imieniem Metatron, który spisał owe słowa wieki temu. W tym samym czasie Castiel robi wszystko, by tablica dotycząca aniołów nie trafiła w ręce jego zwierzchniczki, Naomi, a Crowley, który uprowadził Kevina, stara się podstępem zmusić go do wyjawienia, na czym polega trzecia próba zamykająca wrota piekieł.

Po ustaleniu na czym polega trzecia próba zamykająca bramy piekieł, Sam i Dean szukają sposobu na "wyleczenie" demona. Na drodze do osiągnięcia celu staje im Crowley, mordując każdego kogo kiedykolwiek Winchesterowie ocalili przed śmiercią. W tym samym czasie Castiel wraz z Metatronem decydują się podjęcia próby zamknięcia bram niebios...

Aby zakończyć trzecią próbę zamykającą bramy piekieł, Sam i Dean planują schwytać samego Crowleya i uratować jego duszę. W tym samym czasie Castiel i Metatron proszą o pomoc Deana w wykonaniu zadania pomagającego zamknąć bramy niebios.