Na początku nowej dekady rodzina królewska staje przed swoim najtrudniejszym jak do tej pory wyzwaniem — opinia publiczna zaczyna otwarcie kwestionować jej rolę w Wielkiej Brytanii lat 90.
Zbliża się 40. rocznica objęcia władzy przez Elżbietę II. Królowa snuje refleksje na temat swoich rządów, w czasie których doczekała dziewięciorga premierów, wejścia telewizji pod strzechy i zmierzchu Imperium Brytyjskiego. Na horyzoncie pojawiają się nowe wyzwania. Upadek Związku Radzieckiego i przekazanie suwerenności w Hongkongu sygnalizują sejsmiczne zmiany w międzynarodowym porządku i stawiają monarchię zarówno przed wyzwaniami, jak i szansami. Królową czekają też kłopoty rodzinne.
Książę Karol (Dominic West) naciska na matkę, aby pozwoliła mu się rozwieść z Dianą (Elizabeth Debicki), co prowadzi do konstytucyjnego kryzysu monarchii. Oddalający się od siebie małżonkowie wywołują falę plotek i spekulacji. Zainteresowanie mediów rośnie. Diana postanawia przejąć kontrolę nad własną opowieścią, zrywając z rodzinnym protokołem i publikując książkę, która ujawnia rysy na relacjach Windsorów i sprawia, że Karol traci publiczne poparcie.
Napięcie rośnie, gdy na scenie pojawia się Mohamed Al Fayed (Salim Daw), który — pragnąc dostać się do wyższych sfer — wykorzystuje własne bogactwo i władzę, aby zapewnić sobie i swojemu synowi Dodiemu (Khalid Abdalla) miejsce przy królewskim stole.
Elżbieta ma masę zmartwień, gdy w kraju pojawiają się antykrólewskie nastroje, a premierem zostaje Harold Wilson z Partii Pracy, który według plotek jest powiązany z KGB.
Wielka Brytania potrzebuje wsparcia finansowego od USA, dlatego Elżbieta musi poprosić Małgorzatę o pomoc w pozyskaniu przychylności prezydenta Johnsona.
W walijskiej wiosce górniczej dochodzi do tragicznego wypadku. Zostaje on wykorzystany do walki politycznej, która przysparza problemów i Elżbiecie, i Wilsonowi.
Rodzina królewska chce poprawić swój wizerunek, pokazując swoje życie od kulis w filmie dokumentalnym. Plany jednak krzyżuje przybycie niespodziewanego gościa z Grecji.
Podczas spotkania z ekspertami od wyścigów konnych Elżbieta widzi, jak mogłoby wyglądać jej życie. Tymczasem w kraju rodzi się spisek przeciwko jej rządowi.
W Walii narastają nastroje nacjonalistyczne, dlatego Elżbieta wysyła tam na semestr Karola, który wkrótce ma zostać księciem tego kraju i powinien poznać podstawy języka.
Kiedy pierwszy człowiek ląduje na Księżycu, dobiegającego pięćdziesiątki Filipa zaczyna przytłaczać brak osobistych osiągnięć. Książę zaczyna więc szukać inspiracji.
Karol zaczyna spotykać się z Camillą Shand. Wówczas Elżbieta zastanawia się nad odwiedzeniem w Paryżu księcia Windsoru, którego życie odmieniła Wallis Simpson.
Impas w negocjacjach z górnikami prowadzi do przerw w dostawie prądu w całym kraju. Tymczasem rodzina Karola miesza się w jego zacieśniający się związek z Camillą.
Zmagająca się z kryzysem małżeńskim Małgorzata szuka pocieszenia. Jednak jej wrażliwość oraz brak wsparcia ze strony rodziny szybko każą jej zapomnieć o szczęściu.