Poszukując kamieni szlachetnych niezbędnych do ukończenia Smoczego Oka 2, Czkawka odkrywa drugą twarz starego przyjaciela. Dagur spotyka prześladowcę z przeszłości.
Podczas wyprawy na Wyspę Skrzydlatych Panien po soczewkę do Smoczego Oka Sączysmark kwestionuje przywództwo Czkawki. Na innej wyspie rozkwita zaskakująca miłość.
Śledzik, zirytowany odkryciem, że jego przodkowie byli Łowcami Smoków zabijającymi Dramiliony, postanawia sprawdzić, czy żyją jeszcze jakieś smoki tego gatunku.
Czkawka nabiera podejrzeń, gdy na 19. urodziny bliźniaków przybywa Toporek, który ma zamiar przeprowadzić rytuał składający się z trzech niebezpiecznych zadań.
Pewna wypowiedź skłania Astrid do przeanalizowania tego, co łączy ją z Czkawką. Jeźdźcy odkrywają, że Zbrojoskrzydły ma przytwierdzoną do ciała soczewkę do Smoczego Oka.
Gdy podczas nocnego patrolu Stoick zostaje napadnięty przez Łowców i poważnie ranny, Czkawka musi wybierać między powinnościami syna i przywódcy Jeźdźców.
Kiedy Jeźdźcy dowiadują się, że Łowcy śledzili Hederę aż do Vanaheim, robią wszystko, by powstrzymać ich przed wyjawieniem ich przywódcy lokalizacji świętej wyspy.